1936’da Devlet Konservatuarı’nda opera sanatçısı olarak başlar. 1945 yılında Opera Kanunu çıkınca öğretmenliği bırakmak zorunda kalır. 1952 yılına kadar pek çok operada rol alır: Bastien Bastienne, Madam Butterfly, La Boheme, SatılmışNişanlı, Fidelio, Maskeli Balo, Yarasa, Figaro’nun Düğünü, Rigoletto, Aşk İksiri.
Devlet Operası’nda çalışmaya başladığı yıllarda eşiyle anlaşmazlık nedeniyle ayrılır. “Konsolos” operasının provasındayken gözaltına alınır ve tutuklanır. Opera yaşamı böylece noktalanır.
Operayı çok seven Mehmet Ruhi, türkü söylemeyi hiç bırakmamıştır. Konservatuarda türkülerini dinleyen hocalarından Markovich, “Türk müziğinin bu kadar güzel olduğunun ilk defa farkına varıyorum” der ve zamanın Radyo Müdürü Vedat Nedim Tör’e, Ruhi Su’dan övgüyle söz eder. 15 günde bir pazar günleri saat 10’da “Basbariton Ruhi Su Türküler Söylüyor” anonslu radyo programı böylece başlar. Bu program, 1942-1945 yılları arasında çok ilgi görerek devam eder.
Ruhi Su’nun söylediği türkülerin çoğu, alevi deyişleri ve nefesleridir. Alevi nefeslerini ve müziğini geniş halk kitlelerine kararlılıkla ilk duyuran Ruhi Su’dur. O, Alevi müziğinde, halkların yıllar süren başkaldırı mücadelesini görmüştür. Ali İzzet’ten “Bir Allah’ı Tanıyalım / Ayrı Gayrı Bu Din Nedir”, Pir Sultan Abdal’dan “Gelin Canlar Bir Olalım”, Muhyi’den “Zahit Bizi Tan Eyleme” gibi nefesler söyleyen Ruhi Su’yu “alevi türküleri söylüyor, komünizm propagandası yapıyor” diye susturulur. Mesut Cemil, Ruhi Su’nun radyodaki işine son verir.
